Mit dem Sammeln der Steindenkmäler im Augustustempel beginnt 1802 Marschall Marmont mit dem Zusammentragen der Museumsammlung in Pula. Doch, die Entdeckung von Stein-, Keramik- und Metallgegenständen in Nesactium war 1902 die Grundlage für die Gründung des Stadtmuseums(Museo civico) in Pula. Nach dem Umzug des Hauptsitzes von Societa istriana di archeologia e storia patria und dem Umzug des archäologischen Inventars von Poreč nach Pula, schliesst sich das Stadtmuseum mit der Staatssammlung (Steindenkmäler) und dem Landmuseum (Museo Provinciale) aus Poreč in eine Museum-institution mit der regionalen Bedeutung zusammen, und so wurde 1925 im heutigen Gebäude das Museum Istriens(Il Regio Museo dell’ Istria) gegründet. Im Jahr 1930 wurde das Museum zum ersten Mal für die Besucher geöffnet, und anlässlich dessen wurde auch der Reiseführer auf Italienisch herausgegeben. Diese Ausstellung wurde mit kleinen Änderungen der Öffentlichkeit bis Ende des Zweiten Weltkrieges, als während der Verwaltung der Allierten viele Gegenstände nach Italien gebracht worden sind, zugänglich.
Mit einigen Änderungen im Lapidarium und der Ausstellung der restlichen Stücke wurde das Museum 1949 als spezialisiertes Archäologisches Museum Istriens wieder geöffnet. Mit viel Arbeit und Mühe wurde 1961 nach der Restitution eines Teiles von archäologischen Stücken aus Italien allmählich das Gebäude eingerichtet und die didaktisch-visuelle Konzeption des ganzen repräsentativen Museumfundus ausgearbietet. Im Jahr 1968 wurde das erneuerte Lapidarium in den Räumen und Fluren im Erdgeschoss, und 1973 die Ausstelungsräume der Urgeschichte im 1.Stock und die antiken, spätantikischen und mittelalterlichen Ausstellungen im 2.Stock des Gebäudes geöffnet.
Die Ausstellungsräume des Archäologischen Museums Istriens werden mit den neuen Funden von den archäologischen Lokalitäten aus ganz Istrien vervollständigt (urgeschichtliche Höhlen, gradine (Bürge) und Nekropolen, antike Wirtschaftsanlagen, Bauwerke und Firedhöfe, sowie die sakrale Bauten aus der frühchristlichen und byzantinischen Zeit, aus der Zeit des Barbareneinbruchs und der Ansiedlung von Slawen in Istrien).